A sua construção iniciou-se em 1559, por deliberação da Assembleia da Irmandade. O sino e o campanário foram executados à semelhança dos da Misericórdia do Porto e o púlpito é inspirado no da Igreja de Santo Eloy da mesma cidade.
A igreja tem planta longitudinal, ampla, de uma só nave. As paredes estão revestidas com painéis de azulejo de padrão, fabricados na oficina lisboeta de Domingos Francisco. Foram colocados em 1692, ano em que foi construído o coro e os caixotões de madeira do teto, pintados com motivos florais. Os retábulos colaterais, executados em 1662, estão separados da nave por uma grade de pau-preto. Foram decorados com pinturas executadas entre 1663 e 1666. No século XVIII a igreja sofreu algumas alterações na sua estrutura interior. Nos anos de 1743 e 1744 os irmãos patrocinaram a edificação de uma tribuna, desenhada pelo arquiteto Nicolau Nasoni e decorada com talha, da autoria do mestre Manuel Rocha. Também encomendaram um novo retábulo-mor, de talha barroca, possivelmente obra do mesmo mestre.
Na Casa do Despacho, o destaque vai para a janela de estilo manuelino que é visível a partir do seu exterior.